1989 年推出的 FZR400/FZR400R 是 1988 第二代车型的换图案版本，机械规格没有变化，沿用了原有的水冷四冲程直列四气缸、排气量 399 cc、最大动力输出 59 匹的发动机。
与日本另外三家制造商的同级对手相比，FZR400 系列的动力单元有一个贯穿了整个车系生产周期的设计特点：气缸组采用了大前倾角（气缸组侧视图中心线与垂直线之间的夹角），第一代、第二代车型的发动机采用了前倾 45 度、第三代采用了前倾 35 度的设计。其他日本制造商同级产品的动力单元都有前倾，但前倾的角度明显小得多。而 Yamaha 选择了这一设计，是看中了该设计为车体所带来的低重心，以及进气系统更接近于直吸状态。
Yamaha 今天的跑车、其动力单元都有着一定程度的前倾，但已经没有了 FZR400 时代那么大的角度；此外，在市售越野赛车 YZ450F、YZ250F 的动力单元上采用相反的、反向后倾的气缸组设计，其目的同样就是为了对应越野应用的重心运用、以及迎面式的直接进气。
1988 年开始，FZR400/FZR400R 登陆美国市场、不再仅限于日本本土市场的销售。但较低的排气量（相对于 FZR600 而言）、相对较高的价格，让 FZR400 在美国市场的销售只是持续至 1991 年的前后。
1989 年的第二十八届东京车展上，Yamaha 展示了新一代（第三代）的 FZR400RR/FZR400RR SP。第三代的 FZR400RR 工厂编号为 3TJ、次年一月 18 日开始正式上市。这一代车型是 FZR400 系列的最终版，1994 年发布了最后一次更新之后就渐渐走向全面停产。
第三代 FZR400RR 搭载一副经过全新设计的水冷四冲程直列四气缸、最大动力输出 59 匹（1993 版开始是 53 匹）的发动机，气缸组采用了前倾 35 度的设计，厂方称这是来自 YZF400 工厂赛车的赛道技术，与经过修改的 Deltabox 车架搭配之下，新设计的发动机具有更佳的操控性。车体方面，粗壮的、全新设计的车架极为显眼，尺寸上能够媲美 YZF400；全新设计的投影式前大灯，前后轮框直径也修改为前后 17 英寸（上一代是前 17、后 18 英寸）。
同步推出的 FZR400RR SP，1990 款限量生产 1000 台，强化了的散热器（水箱）、赛车变速比的齿轮箱、可调的前后悬挂系统、单座位的设计，是 SP 版与标准版的主要差异之处。
1992 年十二月发布的 FZR400RR SP，机械规格没有变化，换了新的车体图案，限量生产 500 台；1994 年二月发布的 FZR400RR SP 是这一车型的最后一次更新、限量生产 500 台，随着中型跑车在日本市场的没落（日本本土的 TT-F3 比赛也在 1993 年终止），当时没有同步推出标准款车型的更新。随着日本的中型跑车市场走向衰落，随后各制造商推出的车型，基本就是面向欧美和新兴市场为主。
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车型历史图库：Yamaha FZR400（上）
